Noční linka 509 v dnešní trase zajišťuje noční obslužnost zejména Žižkova, Malešic, sídliště Skalka, Dolních Měcholup a Dubče, které spojuje s významným přestupním bodem nočních linek Masarykovo nádraží, po kterém pokračuje ještě dvě zastávky na konečnou Florenc.
Samotné číslo 509 má ale poměrně dlouhou a zajímavou historii, zahrnující mnohem větší území než to, co obsluhuje dnes. 20. dubna 1970 vyjíždí nová noční autobusová linka 257, spojující právě vznikající sídliště na Proseku s noční tramvají na Vychovatelně. Hned následující rok ale linka prošla změnou, nejprve byla přečíslována na 357 a ke konci roku byla její trasa prodloužena z Proseka přes Letňany až k nádraží Čakovice.
Linka 357 dostála ještě jedné drobnější korekce trasy, v roce 1973 začala zajíždět k nově vzniklým garážím Klíčov. K 9. květnu 1974 došlo obecně v celé síti pražské městské hromadné dopravy k většímu množství systémových změn, jednou z nich bylo i přečíslování nočních autobusových linek z původního systému (číslo denní linky, nejpodobnější té noční + 200) do nové číselné řady 500 a výše. To pro linku 357 znamená, že se nově jmenuje 509. Po přečíslování, až na jednu drobnou změnu trasy, roku 1980 byla v souvislosti s výstavbou mimoúrovňové křižovatky na Vychovatelně zkrácena o jednu zastávku na Bulovku, vcelku stabilně jezdila až do roku 1990.
V roce 1990 proběhla celoplošná reorganizace denních i tramvajových nočních linek, linka 509 byla při této příležitosti prodloužena z Bulovky přes Holešovice, Vltavskou a Bílou Labuť až k Masarykovu nádraží, čímž přestala být pouhým napaječem tramvajových nočních linek a sama se dostala až do centra. Nová trasa zůstala zachována i po termínu další celoplošné reorganizace nočních linek (rok 2001), kdy byla trasa upravena jen mírně – v centru vyměnila konečnou Masarykovo nádraží za Florenc, zatímco na svém druhém konci byla prodloužena od Nádraží Čakovice přímo na konečnou Čakovice.
Následující rok 2002 ale prošla poněkud výraznou změnou - zatímco na svém severním konci zůstala ve stejné trase, z centra byla prodloužena směrem na jih, a to o značný kus cesty - z Masarykova nádraží přes I.P.Pavlova, Pankrác, Budějovickou, Kačerov, Novodvorskou a Polikliniku Modřany na konečnou Na Beránku, kde nahradila linku 504. Poněkud nevhodným se ale ukázal 60 minutový interval, jenž linka získala v roce 2001, který sice mohl stačit v Čakovicích a Letňanech, nicméně směrem Na Beránku občas docházelo ke značnému přetěžování spojů.
Po další kompletní reorganizaci nočního linkového vedení v září 2008 linka 509 opustila jak oblasti Čakovic, Letňan či Proseka, tak i jižních sídlišť jako Lhotka a Modřany, a dostala se do trasy podobné té dnešní, Florenc – Sídliště Malešice – Skalka – Přeštická – Chodov. Stala se tak kupříkladu první linkou, která zajišťovala noční obsluhu sídliště Košík, Zahradního města nebo Počernické ulice.
Ani v této podobě nezůstala příliš dlouho, k prosinci 2010 je z Malešic odkloněna přes hostivařskou průmyslovou zónu (Myšlínská, Kablo) a Dolní Měcholupy do Dubče. Zatímco Dolními Měcholupy do této změny projížděla linka 506, do Dubče nikdy dříve nebylo žádné noční spojení vedeno a linka 509 ho sem zcela nově zavedla. Zatímco "počáteční" úsek trasy mezi Florencí a zastávkou Michelangelova (sídliště Skalka a nonstop Tesco) je poměrně slušně vytížen, další pokračování do Dubče si své stálé cestující pořád hledá a výjimkou v této části trasy nejsou ani jízdy naprázdno.
